Проект инициирован в 2010 году как ключевой в рамках Года историко-культурного наследия в Содружестве Независимых Государств на втором Координационном совещании руководителей органов отраслевого сотрудничества гуманитарной сферы в Минске. Инициативу о подготовке и реализации Программы выдвинули Совет по гуманитарному сотрудничеству государств – участников СНГ и Межгосударственный фонд гуманитарного сотрудничества государств – участников СНГ. На XXV юбилейном заседании Совета по культурному сотрудничеству государств – участников СНГ 4 октября 2010 года в городе Москве данное предложение поддержано и был одобрен в целом проект Концепции Программы.

5 декабря 2012 года в городе Ашхабаде Советом глав государств Содружества утверждено Положение о Межгосударственной программе «Культурные столицы Содружества».

Программа предполагает ежегодную концентрацию творческих ресурсов государств Содружества в нестоличных городах государств – участников СНГ, получивших статус «Культурная столица Содружества», и создание яркой, богатой и разнообразной палитры культурных и гуманитарных мероприятий, основанных на прочных исторически сложившихся культурных связях и продолжающемся в наши дни диалоге между самобытными культурами суверенных государств. Программа призвана раскрыть потенциал городов, привлекая внимание к их богатому наследию.

Первые сертификаты культурных столиц Содружества Независимых Государств были вручены белорусскому Гомелю и российскому Ульяновску.

В 2012 году культурными столицами СНГ были объявлены два города – Астана (Казахстан) и Мары (Туркменистан).

В 2013 году Астана и Мары передали эстафету городам Габала (Азербайджан), Гюмри (Армения) и Могилев (Беларусь).

Решением Совета глав государств Содружества от 25 октября 2013 года статус культурных столиц СНГ 2014 года получили города Алматы (Республика Казахстан) и Ош (Кыргызская Республика).

10 октября 2014 года Решением СГГ СНГ культурными столицами СНГ 2015 года определены российский Воронеж и таджикский Куляб.

16 октября 2015 года Совет глав государств СНГ решил реализовать Межгосударственную программу «Культурные столицы Содружества» в Туркменистане, объявив город Дашогуз культурной столицей Содружества Независимых Государств в 2016 году.

Межгосударственная программа «Культурные столицы Содружества» относится к числу ключевых проектов СНГ в сфере культуры. Она призвана помогать расширению культурного обмена и более тесно объединять культурные потенциалы стран СНГ. За короткое время программа зарекомендовала себя как значимый этап на пути объединения усилий творческого сообщества в целях расширения культурных связей, продвижения общих гуманистических ценностей, повышения осведомленности и заинтересованности международного сообщества в проведении совместных культурных мероприятий на пространстве СНГ.